。1994年，加入先驱党，追随菅直人（时任厚生大臣）处理血液感染艾滋病问题，并最后实现国家与受害者国民之间的和解。

    1996年，枝野参加民主党的建党工作。1997年至1998年，担任民主党的政策调查会长。

    2002年，作为民主党的少壮派代表，参加民主党党首的竞选。虽告失败，但是却确立了他在党内的青年领袖形象，也受到日本社会的关注。选举结束后，支持枝野和另一位少壮派代表前原诚司的议员们组织了一个“凌云会”，舆论称之为“前原·枝野集团”。但是，枝野却常常不出席聚会，也很少与前原联络，使得“前原·枝野集团”逐渐演变成“前原集团”。

    在民主党内，枝野是一位政策制定专家。2002年至2004年，他担任民主党的政策调查会长。但是，对于小泽一郎的政治手腕和观点颇有意见，曾经与他人一起写了一本《给小泽一郎〈日本改造计划〉的挑战书》，对小泽一郎撰写的“建国纲要”——《日本改造计划》进行批判，成为民主党内反小泽的急先锋，因此也成为党内的非主流派人物。在小泽一郎担任民主党党首的两年多时间里，枝野一次都没有参加过民主党的议员大会。

    2009年5月，小泽一郎因政治献金问题辞去党首职务后，枝野曾筹划参加新代表竞选。但是由于支持者甚少，只好放弃，转而支持冈田克也。结果，冈田败选，鸠山由纪夫成为民主党新党首，继而在9月16日成为日本新首相。

    枝野现任民主党宪法调查会长，主张修改宪法。枝野主张日本经济应该摆脱“美国依赖症”，扩大与中国等亚洲国家的经济交流，推进东亚经济圈的建设。但是为了阻止日本企业大量流向海外，造成国内产业的空洞化，主张提高企业的法人税。